“闇之書事件”（參照魔法少女奈葉A's）的10年後。踏入19歳的高町奈葉、菲特·T·哈洛溫、八神疾風三人，懷抱著彼此的友情牽絆、為了追求各自的夢想實現而加入時空管理局，並以一流魔導師的身分活躍。 在此當中，出現了新發現的太古遺產“聖遺晶石”（レリック），以及以此為目標而出現的謎樣機械兵器“共鳴拓發者”（ガジェットドローン）。為了迅速對應日後被稱為“聖遺晶石事件”的狀況，八神疾風考慮到設置能夠迅速對應的獨立部隊的必要性，設立了專責處理與太古遺產關連任務的特殊部隊——“機動六課”。 另一邊，時間回溯到四年前。昴·中島在遭到機場火災卷入而幾乎喪命之際，由於奈葉的出現而得救。因為憧憬著如同“自己理想中的形象”一般的奈葉，昴在當晚的滿天星空之下，做出了“成為管理局的魔導師”的決定。
